Медицинская литература. Новинки

 

 

 

 

 

 

Магнитно-резонансная трактография: возможности и ограничения метода, современный подход к обработке данных

Вы можете загрузить полный текст статьи в формате pdf

Цель исследования. Систематизация знаний о диффузионной тензорной магнитно-резонансной томографии; анализ литературы, касающейся существующих на сегодняшний момент ограничений метода и возможностей их преодоления. Материал и методы. Проанализировано 74 публикации (6 отечественных, 68 зарубежных), вышедших в свет в период с 1986 по 2021 год. Более половины работ было опубликовано в последнее десятилетие, 19 работ - в период с 2016 по 2021 год. Результаты. В статье изложены физические основы диффузионных методик магнитно-резонансной томографии, принципы получения диффузионно-взвешенных изображений и диффузионного тензора, отражены особенности вероятностного и детерминистского подходов к обработке данных диффузионной тензорной МРТ, а также методы оценки диффузионных характеристик тканей в клинической практике. Подробно рассмотрены причины имеющихся ограничений диффузионной тензорной МРТ, а также систематизированы основные разработанные приемы преодоления этих ограничений, таких как мультитензорная модель, диффузионная визуализация высокого углового разрешения, диффузионная спектральная визуализация, диффузионная куртозисная визуализация. Последовательно рассмотрены этапы обработки данных диффузионной тензорной магнитно-резонансной томографии (препроцессинг, процессинг и постпроцессинг). Отражены особенности основных подходов к количественному анализу данных диффузионной тензорной магнитно-резонансной томографии (таких как анализ области интереса, анализ всего объема данных, количественная трактография). Заключение. Магнитно-резонансная трактография - уникальная методика неинвазивной прижизненной визуализации проводящих путей головного мозга и оценки структурной целостности составляющих их аксонов, нашедшая применение при многих заболеваниях центральной нервной системы. В то же время эта методика имеет ряд существенных ограничений, основными из которых являются невозможность адекватной визуализации перекрещивающихся волокон и относительно низкая воспроизводимость результатов. Стандартизация алгоритмов постпроцессинга данных, дальнейшее совершенствование магнитнорезонансных томографов и внедрение альтернативных методов трактографии потенциально способны частично нивелировать имеющиеся в настоящее время недостатки.

Ключевые слова:
магнитно-резонансная трактография, диффузионная тензорная визуализация, диффузионная тензорная трактография, трактография, фракционная анизотропия, magnetic resonance tractography, diffusion tensor imaging, diffusion tensor tractography, tractography, fractional anisotropy

Литература:
1.Alexander A.L., Lee J.E., Lazar M., Field A.S. Diffusion tensor imaging of the brain. Neurotherapeutics: J. Am. Soc. Exp. NeuroTherapeutics. 2007; 4 (3): 316-329. https://doi.org/10.1016/j.nurt.2007.05.011
2.Costabile J.D., Alaswad E., D’Souza S. et al. Current applications of diffusion tensor imaging and tractography in intracranial tumor resection. Front. Oncol. 2019; 9: 426. https://doi.org/10.3389/fonc.2019.00426
3.Alruwaili A.R., Pannek K., Henderson R.D. et al. Tract integrity in amyotrophic lateral sclerosis: 6-month evaluation using MR diffusion tensor imaging. BMC Med. Imaging. 2019; 19 (1): 19. https://doi.org/10.1186/s12880-019-0319-3
4.Andersen O., Hildeman A., Longfils M. et al. Diffusion tensor imaging in multiple sclerosis at different final outcomes. Acta Neurologica Scandinavica. 2018; 137(2): 165-173. https://doi.org/10.1111/ane.12797
5.Moura L.M., Luccas R., de Paiva J.P.Q. et al. Diffusion tensor imaging biomarkers to predict motor outcomes in stroke: a narrative review. Front. Neurol. 2019; 10: 445. https://doi.org/10.3389/fneur.2019.00445
6.Puig J., Blasco G., Schlaug G. et al. Diffusion tensor imaging as a prognostic biomarker for motor recovery and rehabilitation after stroke. Neuroradiology. 2017; 59 (4): 343-351. https://doi.org/10.1007/s00234-017-1816-0
7.Туркин А.М., Погосбекян Э.Л., Тоноян А.С., Шульц Е.И., Максимов И.И., Долгушин М.Б., Хачанова Н.В., Фадеева Л.М., Мельникова-Пицхелаури Т.В., Пицхелаури Д.И., Пронин И.Н., Корниенко В.Н. Диффузионная куртозисная МРТ в оценке перитумо-рального отека глиобластом и метастазов в головной мозг. Медицинская визуализация. 2017; 4: 97-112. https://doi.org/10.24835/1607-0763-2017-4-97-112
8.Кулеш А.А., Дробаха В.Е., Шестаков В.В., Лапаева Т.В, Дементьева О.В. Лобно-височная дегенерация: клиническое наблюдение и опыт применения диффузионно-тензорной магнитно-резонансной трактографии. Журнал неврологии и психиатрии им. C.С. Корсакова. 2015; 115 (11). https://doi.org/10.17116/jnevro2015115111112-116
9.Кадыров Ш.У., Коновалов А.Н., Пронин И.Н. МР-трактография в диагностике и выборе нейрохирургического доступа при опухолях подкорковых узлов. Вопросы нейрохирургии им Н.Н. Бурденко. 2018; 82 (1). https://doi.org/10.17116/neiro201882178-85
10.Гумин И.С., Губский И.Л., Миронов М.Б., Рублева Ю.В., Мойзыкевич Е.Р., Бурд С.Г. и др. Синдром Дайка-Давыдова-Массона: описание клинического случая, комплексная диагностика с применением видео-ЭЭГ-мониторинга, МРТ, МР-трактографии и фМРТ. Нервно-мышечные болезни. 2021; 11 (1). https://doi.org/10.17650/2222-8721-2021-11-1-47-57
11.Левашкина И.М., Серебрякова С.В., Ефимцев А.Ю. Диффузионно-тензорная МРТ - современный метод оценки микроструктурных изменений вещества головного мозга (обзор литературы). Вестник Санкт-Петербургского университета. Медицина. 2016; 11 (4): 39-54. https://doi.org/10.21638/11701/spbu11.2016.404
12.Hess C.P., Mukherjee P. Visualizing white matter pathways in the living human brain: diffusion tensor imaging and beyond. Neuroimaging Clin. N. Am. 2007; 17 (4): 407-426, vii. https://doi.org/10.1016/j.nic.2007.07.002
13.Maier-Hein K.H., Neher P.F., Houde J.C. et al. The challenge of mapping the human connectome based on diffusion tractography. Nature Communications. 2017; 8 (1): 1349. https://doi.org/10.1038/s41467-017-01285-x
14.Tournier J.D. Diffusion MRI in the brain - theory and concepts. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2019; 112-113: 1-16. https://doi.org/10.1016/j.pnmrs.2019.03.001
15.Le Bihan D., Breton E., Lallemand D. et al. MR imaging of intravoxel incoherent motions: application to diffusion and perfusion in neurologic disorders. Radiology. 1986; 161 (2): 401-407. https://doi.org/10.1148/radiology.161.2.3763909
16.Thomsen C., Henriksen O., Ring P. In vivo measurement of water self diffusion in the human brain by magnetic resonance imaging. Acta Radiol. (Stockholm, Sweden: 1987). 1987; 28 (3): 353-361.
17.Chenevert T.L., Brunberg J.A., Pipe J.G. Anisotropic diffusion in human white matter: demonstration with MR techniques in vivo. Radiology. 1990; 177 (2): 401-405. https://doi.org/10.1148/radiology.177.2.2217776
18.Huisman T.A.G.M. Diffusion-weighted and diffusion tensor imaging of the brain, made easy. Cancer Imaging. 2010; 10 (1A): S163-S171. https://doi.org/10.1102/1470-7330.2010.9023
19.Moritani T., Ekholm S., Westesson P.L.A. Diffusionweighted MR imaging of the brain. Springer Science & Business Media; 2009.
20.Mukherjee P., Berman J.I., Chung S.W. et al. Diffusion tensor MR imaging and fiber tractography: theoretic underpinnings. Am. J. Neuroradiol. 2008; 29 (4): 632-641. https://doi.org/10.3174/ajnr.A1051
21.Пронин И.Н., Фадеева Л.М., Захарова Н.Е., Долгушин М.Б., Подопригора А.Е., Корниенко В.Н. Диффузионная тензорная магнитно-резонансная томо графия и трактография. Анналы клинической и экспериментальной неврологии. 2008; 2 (1): 32-40.
22.Mori S., Zhang J. Principles of diffusion tensor imaging and its applications to basic neuroscience research. Neuron. 2006; 51 (5): 527-539. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2006.08.012
23.Hasan K.M., Walimuni I.S., Abid H., Hahn K.R. A review of diffusion tensor magnetic resonance imaging computational methods and software tools. Comput. Biol. Med. 2011; 41 (12): 1062-1072. https://doi.org/10.1016/j.compbiomed.2010.10.008
24.Fieremans E., Deene Y.D., Delputte S. et al. Simulation and experimental verification of the diffusion in an anisotropic fiber phantom. J. Magn. Reson. 2008; 190 (2): 189-199. https://doi.org/10.1016/j.jmr.2007.10.014
25.Latt J., Nilsson M., Rydhog A. et al. Effects of restricted diffusion in a biological phantom: a q-space diffusion MRI study of asparagus stems at a 3T clinical scanner. Magma. 2007; 20 (4): 213-222. https://doi.org/10.1007/s10334-007-0085-z
26.Chen H., Liu T., Zhao Y. et al. Optimization of large-scale mouse brain connectome via joint evaluation of DTI and neuron tracing data. NeuroImage. 2015; 115: 202-213. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2015.04.050
27.Kato H., Kuroda M., Yoshimura K. et al. Composition of MRI phantom equivalent to human tissues. Med. Phys. 2005; 32 (10): 3199-3208. https://doi.org/10.1118/1.2047807
28.Hellerbach A., Schuster V., Jansen A., Sommer J. MRI phantoms - are there alternatives to agar? PLOS ONE. 2013; 8 (8): e70343. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0070343
29.Lewis S., Dyvorne H., Cui Y., Taouli B. Diffusion-weighted imaging of the liver: techniques and applications. Magn. Reson. Imaging Clin. N. Am. 2014; 22 (3): 373-395. https://doi.org/10.1016/j.mric.2014.04.009
30.Wilhelm T., Stieltjes B., Schlemmer H.P. Whole-body-MR-diffusion weighted imaging in oncology. RoFo. 2013; 184 (10): 950-958. https://doi.org/10.1055/s-0033-1335428
31.Sheth R.A., Bittencourt L.K., Guimaraes A.R. Diffusionweighted imaging of the male pelvis. Magn. Reson. Imaging Clin. N. Am. 2014; 22 (2): 145-163, v. https://doi.org/10.1016/j.mric.2014.01.003
32.Huston J.M., Field A.S. Clinical applications of diffusion tensor imaging. Magn. Reson. Imaging Clin. N. Am. 2013; 21 (2): 279-298. https://doi.org/10.1016/j.mric.2012.12.003
33.Lerner A., Mogensen M.A., Kim P.E. et al. Clinical applications of diffusion tensor imaging. Wld Neurosurg. 2014; 82 (1-2): 96-109. https://doi.org/10.1016/j.wneu.2013.07.083
34.Tae W.S., Ham B.J., Pyun S.B. et al. Current clinical applications of diffusion-tensor imaging in neurological disorders. J. Clin. Neurol. (Seoul, Korea). 2018; 14 (2): 129-140. https://doi.org/10.3988/jcn.2018.14.2.129
35.Dominguez-Pinilla N., Martinez de Aragon A., Dieguez Tapias S. et al. Evaluating the apparent diffusion coefficient in MRI studies as a means of determining paediatric brain tumour stages. Neurologia (English Edition). 2016; 31 (7): 459-465. https://doi.org/10.1016/j.nrleng.2014.12.013
36.Al-Sharydah A.M., Al-Arfaj H.K., Saleh Al-Muhaish H. et al. Can apparent diffusion coefficient values help distinguish between different types of pediatric brain tumors? Eur. J. Radiol. Open. 2019; 6: 49-55. https://doi.org/10.1016/j.ejro.2018.12.004
37.Surov A., Meyer H.J., Wienke A. Can apparent diffusion coefficient (ADC) distinguish breast cancer from benign breast findings? A meta-analysis based on 13 847 lesions. BMC Cancer. 2019; 19 (1): 955. https://doi.org/10.1186/s12885-019-6201-4
38.Surov A., Meyer H.J., Wienke A. Apparent diffusion coefficient for distinguishing between malignant and benign lesions in the head and neck region: A systematic review and meta-analysis. Front. Oncol. 2020; 9. https://doi.org/10.3389/fonc.2019.01362
39.Koh D.M., Thoeny H.C. Diffusion-Weighted MR Imaging: applications in the body. Springer Science & Business Media, 2010.
40.Jbabdi S., Johansen-Berg H. Tractography: where do we go from here? Brain Connect. 2011; 1 (3): 169-183. https://doi.org/10.1089/brain.2011.0033
41.Mori S., Crain B.J., Chacko V.P., van Zijl P.C. Three- dimensional tracking of axonal projections in the brain by magnetic resonance imaging. Ann. Neurol. 1999; 45 (2): 265-269. https://doi.org/10.1002/1531-8249(199902)45:2265::aid-ana21>3.0.co;2-3
42.Friman O., Farneback G., Westin C.F. A Bayesian approach for stochastic white matter tractography. IEEE Transact. Med. Imaging. 2006; 25 (8): 965-978. https://doi.org/10.1109/tmi.2006.877093
43.Behrens T.E.J., Berg H.J., Jbabdi S. et al. Probabilistic diffusion tractography with multiple fibre orientations: What can we gain? NeuroImage. 2007; 34 (1): 144-155. https://doi.org/10.1016Zj.neuroimage.2006.09.018
44.Lazar M. Mapping brain anatomical connectivity using white matter tractography. NMR Biomedicine. 2010; 23 (7): 821-835. https://doi.org/10.1002/nbm.1579
45.Wu D., Xu J., McMahon M.T. et al. In vivo high-resolution diffusion tensor imaging of the mouse brain. NeuroImage. 2013; 83: 18-26. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2013.06.012
46.Johansen-Berg H., Behrens T.E.J. Diffusion MRI: From quantitative measurement to in vivo neuroanatomy. Academic Press, 2013.
47.Tuch D.S., Reese T.G., Wiegell M.R. et al. High angular resolution diffusion imaging reveals intravoxel white matter fiber heterogeneity. Magn. Reson. Med. 2002; 48 (4): 577-582. https://doi.org/10.1002/mrm.10268
48.Pasternak O., Assaf Y., Intrator N., Sochen N. Variational multiple-tensor fitting of fiber-ambiguous diffusion- weighted magnetic resonance imaging voxels. Magn. Reson. Imaging. 2008; 26 (8): 1133-1144. https://doi.org/10.1016/j.mri.2008.01.006
49.Mori S.Introduction to Diffusion Tensor Imaging. Elsevier, 2007.
50.Descoteaux M. High angular resolution diffusion imaging (HARDI), 2015. https://doi.org/10.1002/047134608X.W8258
51.Tournier J.D., Mori S., Leemans A. Diffusion tensor imaging and beyond. Magn. Reson. Med. 2011; 65 (6): 1532-1556. https://doi.org/10.1002/mrm.22924
52.Wedeen V.J., Hagmann P, Tseng W.Y.I. et al. Mapping complex tissue architecture with diffusion spectrum magnetic resonance imaging. Magn. Reson. Med. 2005; 54 (6): 1377-1386. https://doi.org/10.1002/mrm.20642
53.Wedeen V.J., Wang R.P, Schmahmann J.D. et al. Diffusion spectrum magnetic resonance imaging (DSI) tractography of crossing fibers. NeuroImage. 2008; 41 (4): 1267-1277. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2008.03.036
54.Granziera C., Schmahmann J.D., Hadjikhani N. et al. Diffusion spectrum imaging shows the structural basis of functional cerebellar circuits in the human cerebellum in vivo. PLoS ONE. 2009; 4 (4). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0005101
55.Steven A.J., Zhuo J., Melhem E.R. Diffusion kurtosis imaging: an emerging technique for evaluating the microstructural environment of the brain. Am. J. Roentgenol. 2014; 202 (1): W26-33. https://doi.org/10.2214/AJR.13.11365
56.Wu E.X., Cheung M.M. MR diffusion kurtosis imaging for neural tissue characterization. NMR in Biomed. 2010; 23 (7): 836-848. https://doi.org/10.1002/nbm.1506
57.Lazar M., Jensen J.H., Xuan L., Helpern J.A. Estimation of the orientation distribution function from diffusional kurtosis imaging. Magn. Reson. Med. 2008; 60 (4): 774781. https://doi.org/10.1002/mrm.21725
58.Jensen J.H., Helpern J.A. MRI quantification of non- Gaussian water diffusion by kurtosis analysis. NMR Biomed. 2010; 23 (7): 698-710. https://doi.org/10.1002/nbm.1518
59.Karmonik C., York M., Grossman R. et al. An image analysis pipeline for the semi-automated analysis of clinical fMRI images based on freely available software.Comput. Biol. Med. 2010; 40 (3): 279-287. https://doi.org/10.1016/j.compbiomed.2009.12.003
60.Leemans A., Jones D.K. The B-matrix must be rotated when correcting for subject motion in DTI data. Magn. Reson. Med. 2009; 61 (6): 1336-1349. https://doi.org/10.1002/mrm.21890
61.Netsch T, van Muiswinkel A. Quantitative evaluation of image-based distortion correction in diffusion tensor imaging. IEEE Transact. Med. Imaging. 2004; 23 (7): 789-798. https://doi.org/10.1109/TMI.2004.827479
62.Smith S.M. Fast robust automated brain extraction. Human Brain Mapping. 2002; 17 (3): 143-155. https://doi.org/10.1002/hbm.10062
63.Jiang H., van Zijl P.C.M., Kim J. et al. DtiStudio: resource program for diffusion tensor computation and fiber bundle tracking.Comput. Methods Progr. Biomed. 2006; 81 (2): 106-116. https://doi.org/10.1016/j.cmpb.2005.08.004
64.Yeh F.C., Vettel J.M., Singh A. et al. Quantifying differences and similarities in whole-brain white matter architecture using local connectome fingerprints. PLOS ComputationalBiol. 2016; 12 (11): e1005203. https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1005203
65.Maffei C., Sarubbo S., Jovicich J. Diffusion-based tractography atlas of the human acoustic radiation. Sci. Rep. 2019; 9 (1): 1-13. https://doi.org/10.1038/s41598-019-40666-8
66.Domin M., Langner S., Hosten N., Lotze M.Comparison of parameter threshold combinations for diffusion tensor tractography in chronic stroke patients and healthy subjects. PLoS ONE. 2014; 9 (5). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0098211
67.Chanraud S., Zahr N., Sullivan E.V., Pfefferbaum A. MR diffusion tensor imaging: a window into white matter integrity of the working brain. Neuropsychol. Rev. 2010; 20 (2): 209-225. https://doi.org/10.1007/s11065-010-9129-7
68.Ashburner J., Friston K.J. Voxel-based morphometry - the methods. NeuroImage. 2000; 11 (6 Pt 1): 805-821. https://doi.org/10.1006/nimg.2000.0582
69.Snook L., Plewes C., Beaulieu C. Voxel based versus region of interest analysis in diffusion tensor imaging of neurodevelopment. NeuroImage. 2007; 34 (1): 243-252. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2006.07.021
70.Arrigoni F, Peruzzo D., Gagliardi C. et al. Whole-brain DTI assessment of white matter damage in children with bilateral cerebral palsy: evidence of involvement beyond the primary target of the anoxic insult. Am. J. Neuroradiol. 2016; 37 (7): 1347-1353. https://doi.org/10.3174/ajnr.A4717
71.Smith S.M., Jenkinson M., Johansen-Berg H. et al. Tract- based spatial statistics: voxelwise analysis of multi-subject diffusion data. NeuroImage. 2006; 31 (4): 1487-1505. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2006.02.024
72.Douaud G., Smith S., Jenkinson M. et al. Anatomically related grey and white matter abnormalities in adolescent- onset schizophrenia. Brain: J. Neurol. 2007; 130 (Pt 9): 2375-2386. https://doi.org/10.1093/brain/awm184
73.Kanaan R.A., Shergill S.S., Barker G.J. et al. Tract- specific anisotropy measurements in diffusion tensor imaging. Psychiatr. Res. 2006; 146 (1): 73-82. https://doi.org/10.1016Zj.pscychresns.2005.11.002
74.Besseling R.M.H., Jansen J.F.A., Overvliet G.M. et al. Tract specific reproducibility of tractography based morphology and diffusion metrics. PLOS ONE. 2012; 7 (4): e34125. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0034125

Magnetic resonance tractogtaphy: possibilities and limitations, modern approach to data processing

Purpose: systematization of the knowledge about diffusion tensor magnetic resonance tomography; analysis of literature related to current limitations of this method and possibilities of overcoming these limitations. Materials and methods. We have analyzed 74 publications (6 Проанализировано 74 публикации (6 Russian, 68 foreign), published in the time period from 1986 to 2021years. More, than half of these articles were published in the last ten years, 19 studies-in the time period from 2016 to 2021years. Results. In this article we represent the physical basis of diffusion weighted techniques of magnetic resonance tomography, principles of obtaining diffusion weighted images and diffusion tensor, cover the specific features of the probabilistic and deterministic approaches of the diffusion tensor MRI data processing, describe methods of evaluation of the diffusion characteristics of tissues in clinical practice. Article provides a thorough introduction to the reasons of existing limitations of diffusion tensor MRI and systematization the main developed approaches of overcoming these limitations, such as multi-tensor model, high angular resolution diffusion imaging, diffusion kurtosis visualization. The article consistently reviews the stages of data processing of diffusion tensor magnetic resonance tomography (preprocessing, processing and post processing). We also describe the special aspects of the main approaches to the quantitative data analysis of diffusion tensor magnetic resonance tomography (such as analysis of the region of interest, analysis of the total data amount, quantitative tractography). Conclusion. Magnetic resonance tractography is a unique technique for noninvasive in vivo visualization of brain white matter tracts and assessment of the structural integrity of their constituent axons. In the meantime this technique, which has found applications in numerous pathologies of central nervous system, has a number of significant limitations, and the main of them are the inability to adequately visualize the crossing fibers and the relatively low reproducibility of the results. Standardization of the data postprocessing algorithms, further upgrading of the magnetic resonance scanners and implementation of the alternative tractography methods have the potential of partially reducing of the current limitations.

Keywords:
магнитно-резонансная трактография, диффузионная тензорная визуализация, диффузионная тензорная трактография, трактография, фракционная анизотропия, magnetic resonance tractography, diffusion tensor imaging, diffusion tensor tractography, tractography, fractional anisotropy